В первом сезоне КХЛ «Локомотив» занял третье место в регулярном чемпионате и без особенных проблем дошёл до финала. В первом раунде ярославцы прошли «Нефтехимик» (3:1), затем всухую вынесли «Спартак» (3:0) и переиграли «Металлург» (4:1). В финальную серию «Локомотив» влетел на отличной скорости, обыграв «Ак Барс» в гостях со счётом 3:0 благодаря дублю Збынека Иргла, голу Константина Руденко и «сухарю» Георгия Гелашвили. Во второй игре «Локомотив» повёл 3:0 уже в первом периоде, но казанцы умудрились отыграться и вырвать победу на первой минуте овертайма (4:3 ОТ). Домашнюю часть серии «Локомотив» открыл победой опять же со счётом 3:0, но «Ак Барс» не дал сопернику оторваться — следующая игра закончилась со счётом 5:2 в пользу казанцев. Пятый матч «Локомотив» выиграл (3:2), победной стала шайба Йозефа Вашичека в середине третьего периода.
Возвращаясь домой при счёте 3:2 в серии, ярославцы наверняка планировали закончить всё на «Арене-2000» в свою пользу, однако дожать соперника они не смогли. Основное время шестого матча закончилось со счётом 2:2 — на голы Иргла и Алексея Михнова «Ак Барс» ответил шайбами своих лидеров, Даниса Зарипова и Алексея Морозова. В самом начале овертайма победу казанцам принёс Юкка Хентунен. Седьмой матч легендарной первой серии состоялся 12 апреля 2009 года. В День космонавтики «Локомотив» не смог одолеть «Ак Барс» — казанцам хватило гола Морозова на 51-й минуте, чтобы одержать победу и забрать Кубок Гагарина. То поражение и по сей день многие в Ярославле считают самым обидным в истории клуба.
Следующего выхода в финал ярославцы ждали 15 лет. В 2024 к битве с «Металлургом» ярославцы подходили в статусе фаворита. По пути к финалу они прошли извечных соперников из ЦСКА (4:1), вырвали победу у «Авангарда» в драматичной серии (4:3), а затем всухую выбили «Трактор» из плей-офф (4:0). Многие эксперты и болельщики отдавали предпочтение именно команде Игоря Никитина, но для «Локомотива» всё получилось совсем уж неудачно. Быть может, сказалась потеря игрового тонуса перед финалом — Ярославль полуфинал выиграл 4-0, а вот «Металлург» рубился с «Автомобилистом» все семь матчей. Все игры той серии получились очень напряжёнными, хоть и малорезультативными.
В первом матче «Локомотив» открыл счёт на 43-й минуте усилиями Максима Берёзкина, но «Металлург» успел отыграться и даже забрать встречу в основное время благодаря голу Александра Петунина в большинстве за полторы минуты до сирены. Во втором матче всё вообще решил один гол Дениса Зернова. В Ярославле «Локомотив» играл яростно и затащил первую встречу в овертайм, но гол Петунина рикошетом от лицевого борта поставил «Локомотив» на грань вылета. Спастись тогда «Локомотив» не смог — в четвёртом матче «Металлург» выиграл со счётом 2:1, забросив победную шайбу на 52-й минуте.
Закалка 2024 года помогла «Локомотиву». Через год ярославцы снова добрались до финала, по пути выиграв Кубок Открытия и Кубок Континента, а также обыграв в плей-офф «Торпедо» (4:0), «Авангард» (4:3) и «Салават Юлаев» (4:1). В том розыгрыше Кубка Гагарина (кроме первого раунда, разумеется) «Локомотив» уступал соперникам в первых матчах серий, финал исключением не стал. «Трактор» взял первую игру (3:1), но затем «Локомотив» встал на победные рельсы и взял четыре матча подряд. Во второй игре «Локомотив» выиграл 4:1, в третьей — 5:2, а в четвёртой — 3:1.
В пятом матче «Локомотив» открыл счёт на 26-й минуте, когда Мартин Гернат забросил в большинстве. «Трактор» атаковал ворота соперника, пожалуй, активнее, и в итоге челябинцы сравняли, когда Стивен Кэмпфер попал издали на 54-й минуте. Овертайм продлился восемь минут, после чего Максим Шалунов забросил победную шайбу, поднял на ноги «Арену-2000» и весь Ярославль, принеся клубу первый в его истории Кубок Гагарина.